500 лет назад по миру Granvallen прокатилась Великая Война Магов. Шесть Лордов-демонов, падших ангелов предавших своих покровительниц, богинь-близнецов Aplyes и Espina, напали на Granvallen и учинили много разрушений. Но со временем были все же побеждены святым королевством Valence в союзе с феями и великими драконами. После этого магия была запечатана; магические врата соединявшие парящие в воздухе континенты перестали работать, и связь между материками прервалась. Но, за последние годы, технология развилась и теперь народ Granvallen может свободно перемещаться между континентами на летательных аппаратах.

Охотник за сокровищами Ragna Valentine направляется на северо-западный континент Irrbard, чтобы выполнить заключенный контракт. Но в воздушном пространстве Irrbard его подстреливает группа неизвестных, и смерть кажется неизбежной. К счастью для него, его спасает Alwen, принцесса-вампир, которая заключает с ним пакт крови. Ragna становится ее Воином Крови и моментально излечивается от своих фатальных ран благодаря новоприобретенным способностям. Когда они снова встречаются, Alwen объясняет что ее родной замок, равно как и магические способности похищены неизвестным врагом, и запрашивает помощь Ragna чтобы вернуть утраченное.

События игры разворачиваются за 700 лет до "Ancient Ys Vanished" (Ys I & II), и раскрывают прошлое Ys, Darm Tower, the Black Pearl, сестер-богинь и их шести жрецов. Действия развивается вокруг трех главных персонажей - Yunica Tovah, Hugo Fact and Thor Fact, путешествующих по Darm Tower. У каждого есть свои собственные мотивы для того, чтобы подняться на башню, и только пройдя игру всеми тремя персонажами можно полностью оценить события, происходящие на экране.